常設展示室では「白河の歴史と文化」をテーマに、原始時代から近代にかけての白河の歴史を9つのテーマでコンパクトに紹介し、市内遺跡から出土した土器や古瓦などの資料、白河関跡や古代白河郡に関わる遺跡の出土品、中世の領主白河結城家関係の資料、江戸時代の小峰城や松平定信、城下町に関する資料、戊辰戦争関係の資料を紹介しています。
白河集古苑は小峰城跡の城山公園内にある歴史資料館です。
「結城家古文書館」「阿部家名品館」の2館からなり、「結城家古文書館」は、鎌倉時代から約400年にわたって白河地方を領し、最盛期には奥州南部の中心的領主の一家であった白河結城家に伝わった、日本の歴史を知る上でも重要な古文書（国重要文化財を含む）を紹介しています。
「阿部家名品館」では、江戸時代に6人の幕府老中を輩出した最後の白河藩主、阿部家に伝来した徳川将軍や歴代藩主の絵画・墨跡をはじめ、刀剣や甲冑などの武具、服飾品、調度品や文房具、古文書などを展示しています。